Битва с лордом Филом окончена, но покой главному герою только снится. Превратившись в вампира, Хинами Вако столкнулся с новой угрозой — его жаждет убить Рита Гиорентино, бывшая прислужница поверженного врага. Чтобы стать учеником охотника на вампиров Бена Марлика, Вако решает бросить школу. Однако по пути домой он ввязывается в стычку с хулиганами и невольно превращает старшеклассника Кирю Сёту в своего раба. Тем временем Рита осваивает новую силу — способность создавать собственных слуг с помощью Кровавого Креста. В академию заявляется медведь-вампир Куренай, лишившийся способностей, и его страж — ниндзя-вампир Арага Фума. Бывшие подчинённые лорда Фила тоже стекаются к Вако, запутывая и без того сложную ситуацию. И когда Рита наносит новый удар с помощью оборотня-вампира, судьба Кровавой Академии решается в очередной раз.